Vabzdžių, kaip ir daugelio kitų bestuburių grupių, evoliucijos istorija yra menkai suprantama. Daugelį dešimtmečių buvo manoma, kad jie išsišakoja iš šimtakojų ir šimtakojų, kurie, kaip žinoma, kolonizavo žemę dar prieš 428 milijonus metų, Silūro laikotarpiu. Tačiau naujausi genetiniai tyrimai rodo, kad vabzdžiai greičiausiai atsiskyrė nuo vėžiagyvių maždaug prieš 410 milijonų metų. Šio evoliucinio pokyčio aplinkybės yra diskusijų objektas ir daug mažiau aiškios nei skilčių pelekų žuvų evoliucija į primityvius tetrapodus.
Ankstyviausias žinomas egzempliorius vabzdžių istorijoje yra devono fosilija Rhyniognatha hirsti, datuojama prieš 396–407 milijonus metų. Jis buvo rastas Rhynie Chert formacijoje, gerai išsilaikiusioje devono ekosistemoje, kuri apima kai kuriuos pirmuosius sausumos augalus su kraujagyslių audiniais ir tarp ankstyviausių ir geriausiai išsilaikiusių sausumos nariuotakojų fosilijų. Šio vabzdžio apatiniai žandikauliai leidžia manyti, kad jis jau skraidė, slepiantis vabzdžių skraidymo ištakas ir kitus svarbius paslaptingus vabzdžių istorijos aspektus.
Kada ir kaip skrydis pateko į vabzdžių istoriją, menkai suprantama. Vienas mokslininkas Jimas Mardenas pristatė modelį, kuriame vabzdžių skrydis išsivystė iš evoliuciškai prisitaikančių tarpinių žingsnių, apimančių nugriebimą ant vandens. Jis atkreipia dėmesį į akmenines muses – gyvų vabzdžių grupę, kuri savo sparnais plaukia vandens paviršiumi. Buvo rasta rūšių, kuriose naudojamos vandens nugriebimo rūšys, kurios vis rečiau kontaktuoja su vandeniu, o kiekvienas žingsnis suteikia didelę naudą greičio ir tokiu būdu gebėjimo išvengti plėšrūnų ir ieškoti maisto šaltinių.
Yra žinomos kelios šešiakojų (šešiakojų bestuburių) grupės, kurios evoliuciškai yra bazinės vabzdžių atžvilgiu ir būtų nuo jų atsiskyrusios maždaug prieš 400 milijonų metų, kai pasirodė pirmieji iškastiniai vabzdžiai. Tai apima gausius spyruokles, taip pat mažiau pripažintus proturanus ir dipluranus. Manoma, kad spyruoklinės uodegos, proturanai ir dipluranai sukūrė savo šešiakojų judėjimo formą nepriklausomai vienas nuo kito, tačiau tik vabzdžiai įgijo galimybę skristi.
Dešimtis milijonų metų vabzdžiai ir kiti smulkūs bestuburiai buvo vieninteliai gyvūnai, kolonizavę žemę, tuo metu juos dengia žemi augalai, ne aukštesni už juosmens aukštį. Augant augalams ir žuvų linijai išsivystant į pirmuosius varliagyvius, prie vabzdžių prisijungė didesni tetrapodai, kurie būtų sunaudoję daug jų, kad išgyventų. Tačiau dėl didelio deguonies kiekio anglies periodo, maždaug prieš 320 milijonų metų, kai kurie vabzdžiai išaugo iki didžiulių dydžių, pavyzdžiui, grifas Meganeura, kurio sparnų ilgis buvo dvi pėdos. Tačiau kai deguonies lygis sumažėjo, šie vabzdžiai greitai mirė dėl nesugebėjimo cirkuliuoti pakankamai deguonies per savo kūną.
Kiti svarbūs etapai vabzdžių istorijoje įvyko visame mezozojuje, kai išsivystė dauguma šiuolaikinių grupių, kaip mes jas žinome. Maždaug prieš 120 milijonų metų žydintys augalai išsivystė, o vabzdžių (ypač bičių) ir šių atvykėlių bendradarbiavimas lėmė abipusiai naudingus evoliucinius santykius. Dėl to žydintys augalai dabar yra dominuojanti sausumos flora.